Systematics and evolution of the genus Pleurothallis R. Br. (Orchidaceae)
in the Greater Antilles

DISSERTATION

zur Erlangung des akademischen Grades
doctor rerum naturalium
(Dr. rer. nat.)
im Fach Biologie
eingereicht an der

Mathematisch-Naturwissenschaftlichen Fakultät I
der Humboldt-Universität zu Berlin

von

Diplom-Biologe Hagen Stenzel
geb. 05.10.1967 in Berlin

Präsident der Humboldt-Universität zu Berlin
Prof. Dr. J. Mlynek

Dekan der Mathematisch-Naturwissenschaftlichen Fakultät I
Prof. Dr. M. Linscheid

Gutachter:
1. Prof. Dr. E. Köhler
2. HD Dr. H. Dietrich
3. Prof. Dr. J. Ackerman

Tag der mündlichen Prüfung: 06.02.2004

Pleurothallis obliquipetala Acuña & Schweinf.

Für Jakob und Julius,

die nichts unversucht ließen, um das Zustandekommen dieser Arbeit zu verhindern.

Zusammenfassung

Die antillanische Flora ist eine der artenreichsten der Erde. Trotz jahrhundertelanger floristischer Forschung zeigen jüngere Studien, daß der Archipel noch immer weiße Flecken beherbergt. Das trifft besonders auf die Familie der Orchideen zu, deren letzte Bearbeitung für Cuba z.B. mehr als ein halbes Jahrhundert zurückliegt.

Die vorliegende Arbeit basiert auf der lang ausstehenden Revision der Orchideengattung Pleurothallis R. Br. für die Flora de Cuba. Mittels weiterer morphologischer, palynologischer, molekulargenetischer, phytogeographischer und ökologischer Untersuchungen auch eines Florenteils der anderen Großen Antillen wird die Genese der antillanischen Pleurothallis-Flora rekonstruiert.

Der Archipel umfaßt mehr als 70 Arten dieser Gattung, wobei die Zahlen auf den einzelnen Inseln sehr verschieden sind: Cuba besitzt 39, Jamaica 23, Hispaniola 40 und Puerto Rico 11 Spezies. Das Zentrum der Diversität liegt im montanen Dreieck Ost-Cuba – Jamaica – Hispaniola, einer Region, die 95 % der antillanischen Arten beherbergt, wovon 75% endemisch auf einer der Inseln sind. Da die meisten Arten entweder endemisch oder pankaribisch verbreitet sind, bleiben die floristischen Bezüge zwischen den Inseln und zu den kontinentalen Nachbargebieten nur schwach ausgeprägt. Immerhin lassen sich einige Verbindungen unter den Inseln der Großen Antillen und besonders zu Mittelamerika erkennen. Diese Affinitäten steigen von Ost nach West.
Molekulargenetische und (mikro-)morphologische Daten als phylogeographisches Werkzeug zeichnen dieses Muster deutlicher. Danach lassen sich die antillanischen Arten hinsichtlich ihrer Genese in drei Gruppen einteilen. 25% der Arten ist pankaribisch verbreitet, wobei der Großteil der antillanischen Populationen vom mittelamerikanischen Festland stammt. Ebenfalls aus dieser Region stammen weitere 25%, die jedoch auf den Inseln neue Arten gebildet haben (Anagenese). Die verbleibenden 50% der großantillanischen Sippen sind autochthon und das Ergebnis adaptiver Radiation auf den Inseln. Diese intensive Kladogenese beschränkt sich auf drei Verwandtschaftskreise innerhalb der Gattung Pleurothallis in den Untergattungen Antilla Luer und Specklinia Lindl. Es stellte sich heraus, daß der überwiegende Anteil der Artbildungsprozesse allopatrischer Natur ist. Sympatrie konnte nur in einem einzigen Fall direkt belegt werden.

Das Ergebnis der allopatrischen Speziation sind zwei Typen von Vikarianz, räumlich geographischer und geologischer. In Cuba sind überraschenderweise fast 80% der endemischen Arten an einen Gesteinstyp gebunden, überwiegend an Serpentin. West-Hispaniola, wo viele Schwesternarten cubanischer Sippen beheimatet sind, besteht fast ausschließlich aus Kalkstein. Geographische Vikarianz ist daher oft geologisch unterlegt, eine Bindung die für Epiphyten kaum vermutet wurde. Hinter der Geologie verbergen sich [page 2↓]jedoch eher Bestäuberareale und weniger physiologische Anpassung als limitierender Faktor. Eine Verfrachtung in Vegetation auf anderem petrologischen Untergrund scheint damit der Hauptauslöser für Artbildungen gewesen zu sein. Grundlage waren höchtwahrscheinlich individuenarme Gründerpopulationen die den Bedingungen eines founder events ausgesetzt waren.

Neben den reichen geologischen Verhältnissen im Dreieck Ost-Cuba – Jamaica – Hispaniola wird die intensive Artbildung durch weitere spezifisch lokale Bedingungen unterstützt. Karibische Wirbelstürme dürften entlang der Hauptrouten für eine häufige Verfrachtung von Samen oder Pflanzen von Mittelamerika auf die Großen Antillen sowie zwischen den Inseln selber verantwortlich sein. Ein zweiter günstiger Umstand für erfolgreiche Migration innerhalb des Dreiecks besteht in der räumlichen Nähe der Inselgebirge und deren optimalen klimatischen Bedingungen für die Besiedlung durch mikrophytische Epiphyten.

Molekulargenetische Daten lieferten weiterhin wertvolle Informationen in Bezug auf die beiden aktuell diskutierten Systeme der Pleurothallidinae, einer streng morphologischen (Luer) und einer fast ausschließlich auf DNA-Sequenzen (Pridgeon & Chase) basierenden Klassifikation. DNA-Sequenzen der cubanischen Arten stützen das neue System von Pridgeon & Chase weitestgehend, zeigen aber noch Widersprüche in einigen der neuen oder wiedererrichteten Taxa.

Angesicht dessen, daß die karibische Florenregion leider nicht nur durch ihre Biodiversität zu den zehn globalen hot spots zählt, sondern auch durch die großflächige Zerstörung von Primärvegetation, war es auch ein Anliegen der vorliegenden Arbeit, ein erstes detailliertes Bild von Genese und Verbreitung antillanischer Orchideen zu vermitteln. Diese Daten können direkt für die Gestaltung und das Management von karibischen Schutzgebieten eingesetzt werden, da Orchideen in der Naturschutzpolitik einen hohen Argumentationswert besitzen.

Table of contents

• 1  Introduction
  • 1.1 Subtribe Pleurothallidinae – an introduction
  • 1.2  Pleurothallis of the Greater Antilles
  • 1.3 Biogeography of the Antillean Arc
  • 1.4 Goals of this study
• 2  Materials and Methods
  • 2.1 Materials
  • 2.2  Methods
• 3  RESULTS
  • 3.1 Morphology
  • 3.2 
  • 3.3  Reproductive biology
  • 3.4  Palynology
  • 3.5  Taxonomy
  • 3.6 Phytogeography
    • 3.6.1 Phytogeographic relationships of the Greater Antilles with other neotropical areas
    • 3.6.2 Distribution patterns on the island of Cuba
  • 3.7  GENETICS
• 4  Discussion
  • 4.1 General taxonomy
  • 4.2  Relationships of the Cuban taxa – molecular evidence
  • 4.3  Genesis of the Antillean Pleurothallis flora
• 5  Conclusions
• References
• Glossary and abbreviations
• Acknowledgements
• Curriculum vitae
• Erklärung

Tables

• Tab. 1. Survey of the field work in Cuba.
• Tab. 2: Plant material used for palynological studies (species present in Cuba in bold type).
• Tab. 3: Plant materials used in molecular studies.
• Tab. 4: Pleurothallis gemina: 17SE (p.p.), ITS1, 5,8S, ITS2, and 26SE (p.p.) sequences.
• Tab. 5: Observations on anthesis and fruit set in pleurothallid genera.
• Tab. 6: Epithets of Pleurothallis referred in literature to the Cuban taxa. Valid names, if necessary, are given at the right side.
• Tab. 7: Length variability (bp) of the unaligned sequences of Cuban Pleurothallis species. Two major deletions in 5.8S (Pleurothallis pruinosa and P. ‘flabelliformis’) were ignored in the table.
• Tab. 8: Characteristics of the five alignments used in this study: gap tolerance, length and informative sites.
• Tab. 9: Matrix ITS15C. Names of the sequences follow species’ epithets. Given are the two sequences of Pleurothallis pruinosa as well as those of the different accessions of P. ghiesbreghtiana and P. trichophora. Dilomilis montana represents the sequence used by Pridgeon & al. (2001) as one outgroup (AF262915).
• Tab. 10: Sequence divergence (total of mismatches and indel bases) at species level and among species.
• Tab. 11: Statistical results of MP analyses.
• Tab. 12: Pleurothallis of Cuba: phytogeographical data of different sources in comparison with the present notion, drawn from this study.
• Tab. 13: Origin of the Cuban taxa of Pleurothallis (endemics in bold).
• Tab. 14: Numbers of species and regional endemics in the Greater Antilles.

Images

• Fig. 1: General morphology of a pleurothallid orchid. Adapted from Luer (1986a).
• Fig. 2: Collecting areas in Cuba.
• Fig. 3: Pleurothallis appendiculata Cogn.
• Fig. 4: Pleurothallis aristata Hooker.
• Fig. 5: Pleurothallis bissei Luer
• Fig. 6: Pleurothallis brighamii S. Wats.
• Fig. 7: Pleurothallis caymanensis C.D.Adams.
• Fig. 8: Pleurothallis corniculata (Sw.) Lindl.
• Fig. 9: Pleurothallis denticulata Cogn.
• Fig. 10: Pleurothallis domingensis Cogn.
• Fig. 11: Pleurothallis ekmanii Schltr.
• Fig. 12: Pleurothallis ekmanii Schltr.
• Fig. 13: Pleurothallis excentrica (Luer) Luer.
• Fig. 14: Pleurothallis ‘flabelliformis’ H. Stenzel
• Fig. 15: Pleurothallis gelida Lindl.
• Fig. 16: Pleurothallis gemina H. Stenzel
• Fig. 17: Pleurothallis ghiesbreghtiana A. Rich. & Galeotti.
• Fig. 18: Pleurothallis grisebachiana Cogn.
• Fig. 19: Pleurothallis helenae Fawc. & Rendle
• Fig. 20: Pleurothallis llamachoi Luer
• Fig. 21: Pleurothallis longilabris Lindl.
• Fig. 22: Pleurothallis mucronata Lindl. ex. Cogn.
• Fig. 23: Pleurothallis murex Rchb. f.
• Fig. 24: Pleurothallis nummularia Rchb. f.
• Fig. 25: Pleurothallis obliquipetala Acuña & C. Schweinf.
• Fig. 26: Pleurothallis obovata (Lindl.) Lindl.
• Fig. 27: Pleurothallis odontotepala Rchb. f.
• Fig. 28: Pleurothallis oricola H.Stenzel
• Fig. 29: Pleurothallis papulifolia Luer
• Fig. 30: Pleurothallis prostrata Lindl.
• Fig. 31: Pleurothallis pruinosa Lindl.
• Fig. 32: Pleurothallis racemiflora (Sw.) Lindl.
• Fig. 33: Pleurothallis rubroviridis Lindl.
• Fig. 34: Pleurothallis ruscifolia (Jacq.) R. Br.
• Fig. 35: Pleurothallis sertularioides (Sw.) Spreng.
• Fig. 36: Pleurothallis shaferi Ames
• Fig. 37: Pleurothallis testaefolia (Sw.) Lindl.
• Fig. 38: Pleurothallis tribuloides (Sw.) Lindl.
• Fig. 39: Pleurothallis trichophora Lindl.
• Fig. 40: Pleurothallis trichyphis Rchb. f.
• Fig. 41: Pleurothallis wilsonii Lindl.
• Fig. 42: Pleurothallis wrightii Rchb. f.
• Fig. 43: Types of shape of pollinia in Cuban pleurothallids.
• Fig. 44: Types of surface and sculpture of the exinous layer in Cuban pleurothallids.
• Fig. 45: Distribution of the 10 samples of Pleurothallis grisebachiana for palynological studies (dotted – area of distribution; 1-10 – localities of samples).
• Fig. 46: Distribution of the 3 samples of Pleurothallis mucronata for palynological studies (dotted – area of distribution; 1-3 – localities of samples).
• Fig. 47: Distribution of the 3 samples of Pleurothallis ekmanii for palynological studies (dotted – area of distribution; 1-3 – localities of samples).
• Fig. 48: Pleurothallis: absolute number of species occurring on the Greater Antilles islands and the endemic portion (absolute and percentage).
• Fig. 49: Pleurothallis: distribution of species that are not endemic on the island level.
• Fig. 50: Greater Antillean Pleurothallis: levels of endemism. Bars show the number of species confined to a certain area.
• Fig. 51: Floristic affinities between the Greater Antilles and adjacent neotropical areas. MP tree based on the distribution of the 15 Greater Antillean species that occur outside the archipelago.
• Fig. 52: Floristic affinities between Cuba’s three mountainous areas, the Greater Antilles and adjacent continental areas. Only most parsimonious tree found.
• Fig. 53: Pleurothallis: number of species in East, Central and West Cuba. Island totals are given again for comparison.
• Fig. 54: Pleurothallis: vertical distribution of species at different elevations. Numbers show the total of species that have been collected in the respective vertical section of 100 m. Arrows (a-d) are explained in the text.
• Fig. 55: Altitudinal amplitude of Cuban Pleurothallis. Values indicate the number of species that share the respective altitudinal range, e.g. 3 species occur within an altitudinal belt of 1000 m in height. A polymorph trend curve (5th order) is added.
• Fig. 56: Pleurothallis: Correlation between general distribution of Cuban species and their altitudinal amplitude. Note that the altitudinal classification does not represent the range but the width of the elevation belt the species occur in! Horizontal distribution (area) is growing on the x-axis from left to right, ecological amplitude from the foreground towards the background. Given are the totals of species. See p. 17 for further methodical details.
• Fig. 57: Pleurothallis: Occurrence of Cuban species in different vegetation types. Given are the totals of the species found in the respective formation along with the portion of Cuban endemics (in red; not shown in secondary formations).
• Fig. 58: Floristic relationships between major vegetation types inhabited by Pleurothallis (>5 species present). Strict consensus tree of two most parsimonious trees found.
• Fig. 59: Pleurothallis: Correlation between general distribution of Cuban species and their occurrence in different vegetation types. Horizontal distribution (area) is growing on the x-axis from left to right, ecological amplitude from the foreground towards the background. Given are the totals of species.
• Fig. 60: Pleurothallis: distribution of Cuban endemics among different petrologic types. Given are the absolute numbers of species. P. murex was excluded because of unreliable data.
• Fig. 61: Pleurothallis: Correlation between general distribution and the occurrence on a different number of petrologic types (ecological amplitude). Horizontal distribution (area) is growing on the x-axis from left to right, ecological amplitude from the foreground towards the background. Given are the totals of species.
• Fig. 62: Pleurothallis: Correlation between horizontal distribution and different ecological variables. Species are classified by the overall area of distribution expressed by the number of localities they are found in. Localities 1-6 are Greater Antillean areas, #7 represents the adjacent areas, Lesser Antilles, Central and South America (see p. 17). Analyses are based on mean values (standard deviation given in the graph) except for species occurring in 3,4 and 6 localities, which are single entries.
• Fig. 63: Agars gel pictures of DNA extractions from material collected in 1998 (a) and 1999/2000 (b). The arrow marks sample Stenzel 634, which apparently did not contain exploitable DNA material.
• Fig. 64: Entropy (variability) along all loci of one sequence alignment (ITS4C). Given is the amount of variability in each column (base position). Species with larger deletions (>6 base pairs, Pleurothallis ‘flabelliformis’, P. pruinosa p.p.) and those with only incomplete sequences (ITS2 missing: P. ghiesbreghtiana) were excluded prior to analysis.
• Fig. 65: Transition (s) and transversion (v) proportion versus distance (Tamura & Nei 1993) of the ITS4C matrix.
• Fig. 66: Transition (s) and transversion (v) proportion versus distance (Tamura & Nei 1993) of the ITS4CR matrix.
• Fig. 67: One of the two most parsimonious trees from the ITS15C alignment.
• Fig. 68: One of the two most parsimonious trees from the ITS15C alignment (same tree as in Fig. 67).
• Fig. 69: Complete Analysis. First portion of one of the 10 MP trees.
• Fig. 70: Complete Analysis. Second portion of one of the 10 MP trees.
• Fig. 71: Generalised example of a “disjunct” topology in the Complete Analysis involving either two closely related taxa or two accessions from one and the same taxon. Note the grouping of the Cuban samples. Positions of the Cuban and the non-Cuban sequence are marked with l.
• Fig. 72: Pleurothallis: α-diversity in several locations of the Antilles: W-Cuba, middle Cuba, Jamaica, E-Cuba, Hispaniola, Puerto Rico, Lesser Antilles (islands not shown in the map sketch).
• Fig. 73: Average zones of origin and tracks for hurricanes in September. Picture from the National Hurricane Center (http://www.nhc.noaa.gov/HAW/basics/zones_origin.htm).
• Fig. 74: Average zones of origin and tracks for hurricanes in October. Picture from the National Hurricane Center (http://www.nhc.noaa.gov/HAW/basics/zones_origin.htm).
• Fig. 75: Tracks of the main hurricanes in the last century 1900-1980 (Celeiro & Vásquez 1989).
• Fig. 76: Restriction of the Cuban taxa to certain types of rock. Included are distinct inter-island species pairs and indicators (‘spp.’) where multiple sister taxa on other islands would be placed according to morphological and palynological data. Since the latter comprise several taxa, geological classification is generalised.