Hippocampal correlation coding

Abstract

Korrelationskodierung im Hippokampus bildet möglicherweise die neuronale Basis für episodisches Gedächtnis. In dieser Arbeit untersuchen wir zwei Phänomene der Korrelationskodierung: Phasenpräzession und Sequenzwiederholungen. Phasenpräzession bezeichnet die Abnahme der Phase des Aktionspotentials einer Ortszelle relativ zur Theta-Oszillation. Sequenzwiederholung beschreibt die Aktivität von Ortszellen in Ruhephasen; dabei werden vorangegangene Orts- Sequenzen in umgekehrter Reihenfolge wiederholt. Wir untersuchen Phasenpräzession in einzelnen Versuchsdurchläufen. In bisherigen Studien wurden Daten zur Phasenpräzession in vielen Versuchsdurchläufen zusammengelegt. Wir zeigen, dass dies zu einer verzerrten Schätzung von grundlegenden Eigenschaften der Phasenpräzession führen kann. Weiterhin demonstrieren wir eine starke Variabilität der Phasenpräzession zwischen verschiedenen Versuchsdurchläufen. Daher ist Phasenpräzession besser geeignet zeitlich strukturierte Sequenzen zu lernen, als man aufgrund der zusammengelegten Daten vermutet hatte. Desweiteren untersuchen wir die Beziehung von Phasenpräzession in unterschiedlichen Teilen des Hippokampus. Wir zeigen, dass die extrazellulären Theta- Oszillationen in CA3 und CA1 außer Phase sind. Dennoch geschieht Phasenpräzession in beiden Regionen fast gleichzeitig, und CA3 Zellen feuern oft kurz vor CA1 Zellen. Diese zeitliche Beziehung ist im Einklang mit einer Vererbung von Phasenpräzession von CA3 nach CA1. Wir entwickeln ein mechanistisches Modell für Sequenzwiederholungen in umgekehrter Reihenfolge basierend auf Kurzzeitfazilitierung. Mit Hilfe des Tempotrons beweisen wir, dass die entstehenden zeitlichen Muster geeignet sind, um von nachgeschalteten Strukturen ausgelesen zu werden. Das Modell sagt voraus, dass im Gyrus Dentatus synchrone Zellaktivität kurz vor einer Sequenzwiederholung in CA3 zu sehen ist, und es zeigt, dass Sequenzwiederholungen zum Lernen von zeitlichen Mustern genutzt werden können.

Hippocampal correlation coding is a putative neural mechanism underlying episodic memory. Here, we look at two related phenomena: phase precession and reverse replay of sequences. Phase precession refers to the decrease of the firing phase of a place cell with respect to the local theta rhythm during the crossing of the place field. Reverse replay refers to reactivation of previously experienced place field sequences in reverse order during awake resting periods. First, we study properties of phase precession in single trials. Usually, phase precession is studied on the basis of data in which many place field traversals are pooled together. We find that single-trial and pooled-trial phase precession are different with respect to phase-position correlation, phase-time correlation, and phase range. We demonstrate that phase precession exhibits a large trial-to-trial variability and that pooling trials changes basic measures of phase precession. These findings indicate that single trials may be better suited for encoding temporally structured events than is suggested by the pooled data. Second, we examine the coordination of phase precession among subregions of the hippocampus. We find that the local theta rhythms in CA3 and CA1 are almost antiphasic. Still, phase precession in the two regions occurs with only a small phase shift, and CA3 cells tend to fire a few milliseconds before CA1 cells. These results suggest that phase precession in CA1 might be inherited from CA3. Finally, we present a model of reverse replay based on short-term facilitation. The model compresses temporal patterns from a behavioral time scale of seconds to shorter time scales relevant for synaptic plasticity. We demonstrate that the compressed patterns can be learned by the tempotron learning rule. The model provides testable predictions (synchronous activation of dentate gyrus during sharp wave-ripples) and functional interpretations of hippocampal activity (temporal pattern learning).