Comparative studies in the development of the nervous system in malacostracan crustaceans

Abstract

Die vorliegende Studie untersucht die Entwicklung des Nervensystems von drei Arten der Höheren Krebse (Malacostraca): Die Leuchtgarnele (Euphausiacea) Meganyctiphanes norvegica und die beiden Zehnfußkrebse (Decapoda) Penaeus monodon (Dendrobranchiata) und Procambarus fallax f. virginalis (Astacida). Auf Basis von Antikörper- und Fluoreszenzfärbungen in Verbindung mit Konfokaler Laser-Scanning Mikroskopie und 3D Rekonstruktionen, umfasst die Studie den Beginn der Axogenese und zeichnet die Entstehung eines axonalen Grundgerüstes in einer umfassenden Abfolge durch die Embryonal- wie auch die Postembryonalentwicklung nach. Die Daten zeigen, dass die drei untersuchten Arten ein allgemeines Muster bei der Entwicklung des Nervensystems teilen. Mittels eines vergleichenden Zuganges wird das gefundene Muster in Hinblick auf die segmentale Körperorganisation der Tiere diskutiert. Insbesondere die Entwicklung des peripheren und des enteralen Nervensystems spielen eine Schlüsselrolle im Prozess der Führung des grundlegenden axonalen Grundgerüstes. Der Vergleich zeigt, dass die medulla terminalis, welche sich bei den Naupliuslarven von M. norvegica und P. monodon in enger Verbindung zu einem Paar sensorischer Frontalorgane entwickelt, eine separate ontogenetische Einheit darstellt, die keinen Teil des dreiteiligen Gehirns der Tiere repräsentiert. Auf Grundlage der phylogenetischen Verwandtschaftsbeziehungen wird die Frage einer möglichen Homologie zwischen diesen sensorischen Organen und den “Frontalfilamenten“ bei nicht-malakostrakten Krebsen, sowie eine neue Interpretation des sogenannten “lateralen Protocerebrums” im Grundmuster der Crustacea-Entwicklung diskutiert. Darüber hinaus liefert die Studie die Identifikation der einzelnen Strukturen des sich entwickelnden stomatogastrischen Nervensystems und enthält eine Zusammenfassung der bisherigen diesbezüglich verwendeten Nomenklatur. Abschließend wird die Hypothese der Entwicklung des Nervensystems als Ergebnis der koordinierten Interaktion dreier unabhängiger Nervensysteme, namentlich dem Zentral-, dem Enteral- und dem peripheren Nervensystem, entwickelt. Die Entwicklung des axonalen Grundgerüstes, als grundlegendes Netzwerk afferenter und efferenter Neuronen für die Verbindungen zwischen diesen drei Systemen, erscheint daher entkoppelt vom Prozess der Segmentierung.

The present study addresses the development of the nervous system in three malacostracans species: the euphausiacean Meganyctiphanes norvegica, and the two decapods Penaeus monodon (Dendrobranchiata) and Procambarus fallax f. virginalis (Astacida). Based on the use of antibody stainings and fluorescent dyes in combination with CLSM and 3D reconstruction, the observations cover the onset of axogenesis and follow the establishment of the axonal scaffold in a consistent and comprehensive sequence through the embryonic and the post-embryonic development. The development of the nervous system reveals a general developmental pattern shared by the three investigated species. With a comparative approach, the observed pattern is discussed with respect to the segmental organization of the animals’ body. In particular, the development of the peripheral and of the enteric nervous systems plays a crucial role in the process of guiding the main axonal scaffold. In this context, the medulla terminalis, which in the nauplius larvae of M. norvegica and P. monodon develops strictly associated to a pair of frontal sensory organs, is proposed as a separate unit and not part of the tripartite brain. The homology of these sensory organs with the “frontal filaments” of non-malacostracan crustaceans and a new interpretation of the so called “lateral protocerebrum” in the developmental ground pattern of the Crustacea are discussed against the current phylogenetic background. Moreover, the present study offers a precise identification of the single structures forming the stomatogastric nervous system and provides a review of the former nomenclature. The interpretation of the labrum as a non-segmental appendage associated to the stomatogastric nervous system is advanced. Finally, the present study proposes the development of the nervous system as the result of the coordinated interaction of three independent nervous systems, i.e. the central, the enteric and the peripheral. As a consequence, the development of the axonal scaffold, i.e. the formation of the basal network of afferents and efferents necessary for the connection among these three systems, appears uncoupled from the segmentation process.