Teens, Testosterone and Time: Neural, Endocrinological and Contextual Correlates of Adolescent Impulsivity

Abstract

Die Adoleszenz beschreibt die entwicklungspsychologische Phase zwischen der Kindheit und des Erwachsenenalters, die durch rapide Veränderungen in der Physiologie, im Hormonhaushalt und Verhalten charakterisiert ist. Typische jugendliche Verhaltenstendenzen wie risikohaftes Verhalten und Impulsivität werden einer erheblichen biologischen Umstrukturierung des jugendlichen Gehirns attribuiert. Unklar ist jedoch, wie sich diese massiven biologischen Veränderungen auf spezifische Prozesse auswirken, welche in ein erhöhtes risikohaftes und impulsives Entscheidungsverhalten in der Adoleszenz resultieren. Die vorliegende Dissertation setzt sich zum Ziel, die kognitiven, affektiven und neuronalen Mechanismen der jugendlichen Impulsivität zu untersuchen. Hier wird der Pubertät eine besondere Rolle zugeschrieben und unterschiedliche Analyseebenen wie kognitive und affektive Maße mit biologischen Maßen wie Hormonen kombiniert, sowie Methoden der funktionellen Magnetresonanztomographie (fMRT) und kognitiven Modellierung angewandt. Die vorliegende Dissertation ist publikationsorientiert und besteht aus vier Projekten. Zum Zeitpunkt der Abgabe der Dissertation sind Kapitel I und Kapitel II erschienen, und Kapitel III und IV sind als vollständige Manuskripte bei unterschiedlichen peer-reviewed Journals eingereicht. Kapitel I gibt eine generelle Übersicht zum aktuellen Forschungsstand über den Zusammenhang zwischen Hormonen in der Pubertät, affektiver Verarbeitung und erhöhter Impulsivität und Risikobereitschaft in der Adoleszenz. Es werden Befunde von empirischen Studien mit Menschen und Tieren diskutiert, welche sich mit jugendlichen Verhalten, sowie Gehirnentwicklung während der Pubertät befassen, sowie zukünftige neue Forschungsschwerpunkte formuliert. Die folgenden drei weiteren Kapitel sind empirische Studien, welche sich mit den offenen Punkten aus dem ersten Kapitel befassen. Alle drei Studien untersuchen Ungeduld, da diese als eine spezifische Subkomponente von dem eher allgemein gefassten psychologischen Konstrukt der Impulsivität definiert ist (Romer, 2010). Während sich alle drei Studien auf die ungeduldige Entscheidungsfindung fokussieren, entscheiden sie sich dennoch in den untersuchten Mechanismen: Kapitel II fokussiert sich auf die Pubertät, speziell auf Testosteron und seinen Zusammenhang mit ungeduldiger Entscheidungsfindung. Konsistent mit früheren Studien ist das chronologische Alter (und nicht Testosteron) assoziiert mit einer generellen Abnahme der Diskontierung in der frühen Adoleszenz, während hingegen Testosteron (und nicht das Alter) mit einer erhöhten Sensitivität für sofortige Belohnungen einhergeht. Kapitel III untersucht die neuronalen Mechanismen, die der Beziehung zwischen Testosteron in der Pubertät und ungeduldigem Entscheidungsverhalten (dargestellt im vorherigen zweiten Kapitel) unterliegen. Ergebnisse dieser Studie zeigen, dass Testosteron in der Pubertät speziell das dorsale, nicht jedoch das ventrale Striatum beeinflusst, welches mit der Entscheidung für kleinere, aber zeitlich früherer Belohnungen einhergeht. Die letzte Studie in Kapitel IV befasst sich mit der Frage, wie der affektive Inhalt einer Belohnung ungeduldige Entscheidungsfindung beeinflusst. Zwei unabhängige Studien haben gezeigt, dass erhöhte Levels an positiven Affekt mit einer Zunahme an ungeduldigen Entscheidungen assoziiert waren. Ein möglicher Mechanismus, der dieses Ergebnis erklären kann, ist eine Veränderung der Zeitwahrnehmung. Zusammenfassend untersucht die vorliegende Dissertation in sehr umfangreicher Art und Weise die zugrundeliegenden Mechanismen von ungeduldiger Entscheidungsfindung und kombiniert in einem multi Modell Ansatz Maße von Affekt und Hormonen mit Methoden, wie der fMRT und kognitiver Modellierung von aufgabenbezogenen Verhalten. Ergebnisse früherer Studien über jugendliches Verhalten und Gehirnentwicklung werden durch die vorliegende Doktorarbeit erweitert, indem Hormone in der Pubertät eine besondere Hervorhebung genießen und in diesem Zusammenhang spezifische Prozesse, die der impulsiven Entscheidungsfindung unterliegen, auf neuronaler und verhaltensbasierter Ebene umfangreich und sorgfältig analysiert werden. Schließlich wird die Rolle von Testosteron in der Pubertät neu definiert und es wird ein neues Framework vorgeschlagen, welches den Einfluss von Testosteron auf die kognitive Kontrolle in der Pubertät besonders hervorhebt und somit neuartige, spannende Ideen für die zukünftige Forschung darbietet

Adolescence describes the developmental phase between childhood and adulthood and is characterized by rapid changes in physiology, hormones and behavior. Typical adolescent behavioral tendencies such as risk taking and impulsivity are thought to evolve from a major biological reorganization of the adolescent brain. However, it remains unclear how these large scale biological changes impact specific processes that result in increases in risky and impulsive decision-making in adolescence. The current dissertation aims at elucidating the cognitive, affective and neural mechanisms of adolescent impulsivity by 1) highlighting the role of puberty and 2) combining different levels of analyses, including cognitive or affective measures, with biological measures such as pubertal hormones and functional magnetic resonance imaging (fMRI), in combination with cognitive modeling techniques. The dissertation is publication-oriented and consists of four pieces of work. At the time of submitting this dissertation, Paper I and Paper II have been published, and Paper III and Paper IV exist as complete drafts that have been submitted for publication. Paper I gives a general overview of the current state of the art on the relationship between pubertal hormones, affective processing and increased impulsive and risky decision-making in adolescence. It discusses findings of empirical studies focusing on both adolescent behavior and the brain in the light of pubertal maturation in humans and animals and formulates new research directions. The following three papers are empirical studies that tackle the questions made in Paper I, examining specifically impatience, which is defined as one subcomponent of the more broader construct of impulsivity (Romer, 2010). While each paper focuses on impatient decision-making, they differ in terms of the mechanism being investigated: Paper II focuses on puberty, in particular testosterone and its relationship to impatient decision making. Consistent with previous studies, age, but not testosterone is associated with an overall decline in discounting in early adolescence, while testosterone but not age is associated with increased sensitivity to immediate rewards. Paper III investigates the neural mechanisms underlying the relationship between pubertal testosterone and impatient decision making previously described in Paper II. Here, results indicated that testosterone specifically impacts the dorsal, but not the ventral striatum, which in turn lead to behavior that was biased towards choosing smaller sooner rewards. Finally, Paper IV focuses on affective processing, specifically on how the affective content of a reward impacts impatient decision-making. In two independent studies, increased levels of positive affect were consistently associated with an increase in impatient decisions. The underlying mechanism that may explain this increased impatient behavior is a shift in time judgment.

In summary, this dissertation thoroughly investigated the underlying mechanisms of impatient decision-making by using a multimodal approach with measures of affect, fMRI, and hormonal assessment combined with cognitive modeling of task-related behavior. It extends previous findings on adolescent behavior and brain development by elucidating the role of pubertal hormones with regard to specific processes underlying impatient decision making, both on a behavioral and neural level. Finally, it redefines the role of pubertal testosterone by proposing a novel framework that highlights its impact on executive control, thus offering novel, exciting directions for future research.